Tanto Villayerno como Morquillas, las dos villas que unieron sus jurisdicciones hace varios siglos, nacieron como entidades de población en el siglo X, cuando, tras la fundación de Burgos en el año 884, estas tierras se ofrecieron abiertas y seguras a los repobladores y reconquistadores que ensanchaban la primitiva Castilla. Aunque en la documentación escrita se encuentra a partir del siglo XII hay que aceptar que estas villas existían desde al menos trescientos años. El nombre de Villayerno es tema de discusión entre los filólogos; el segundo componente de la palabra -yerno- dadas las variadas grafías con las que se presenta, desde infierno hasta Liviermo, pasando por Libierno, hace pensar en que se trata de un nombre propio (Libierno), que bien pudo ser junto con Guimario, el del vecino Villímar, uno de los repobladores de este valle. Morquillas tiene más clara explicación: se refiere a un lugar que se encuentra a un kilómetro al sur del actual Villayerno, y se llama así debido a los montones de piedra conocidos como morcueros, morcueras o simplemente morco. En esta depresión se va abriendo hacia el Arlanzón y se va animando, con la presencia de pobladores, a finales del siglo IX.
Juntamente con Villayerno se fundaron las villas de Morquillas, Santa Cruz y el Soto, ésta última estuvo a poco más de un kilómetro al suroeste, en un vallejo o dehesilla que luego derivó en Cesilla. Hace años todavía se recordaba el traslado de la Virgen de Cesilla a la parroquia de Villayerno. Por otro lado, Santa Cruz estuvo situada a 1.300 metros la sureste del pueblo, frente al molino de Hortiguera..., pero todos estos lugares fueron desapareciendo en los primeros siglos de la Edad Media. La cercanía de Burgos debía de marcar la vida de Villayerno, y una de las maneras de ejercer esta relación era la de invertir en terrenos de las villas cercanas a la capital para asegurarse unas rentas más o menos sonadas. La agricultura y la ganadería eran en los tiempos pasados la preferencia inversora de quienes podían generar ahorros; también la molinería y las viviendas urbanas..., y Villayerno no se libró de esta influencia. Con fecha de octubre del año 1186 aparece en la Catedral de Burgos un interesante documento que habla del matrimonio entre Ordoño y Acelina, que está firmado por el obispo don Marino. Es interesante porque el matrimonio donó al Cabildo de la Catedral de Burgos toda la hacienda que poseían en Villayerno, además de una casa en la ciudad y una viña en Gamonal. Operaciones financieras parecidas se repiten constantemente sobre haciendas y molinos, como el de Pradillo. hasta el delegado de justicia del rey (el merino) tenía propiedades en Villayerno. El rey San Fernando en el año 1236 dona la hacienda del merino de la villa a doña Urraca Pérez, ama de leche que había sido de don Alfonso X...., y así a cientos de datos de haciendas de la villa que van cambiando de propietarios. A mediados del siglo XIII se reorganizan los llamados préstamos en la diócesis de Burgos, que en Villayerno suponían diez maravedises y en Morquillas cinco. Antes de su fusión, tanto Villayerno como Morquillas fueron villas en behetría, es decir con derecho a elegir su propio protector y a destituirlo tantas veces como hiciera falta, sus fichas son las siguientes: Villalihierno, como se puede leer en el Libro de las Behetrías de Castilla, era behetría con sus diviseros, que eran los Velasco, Almanza, Castañeda, Sarmiento, Gómez Carrillo, y el inseparable trío formado por don Pedro, don Nuño y don Tello, que percibían anualmente seis maravedises y un tercio al año. La martiniega suponía 82 maravedises y se entregaban a la familia Bonifaz "por privilegio que tienen desde Sevilla a acá".
Por otro lado, Morquillas estaba bajo el señorío del monasterio burgalés de San Juan, pero la villa estaba casi despoblada, sólo habitada por tres familias que eran colonos del prior del monasterio. Cuando estaba poblado pagaban al rey servicios y monedas que se destinaban al cuidado del Castillo de Burgos; y el monasterio, como señor, percibía una fanega de pan al año. Villayerno Morquillas perteneció en principio al alfoz de Burgos y luego a la cuadrilla de Gamonal, que reunía diez localidades y 188 vecinos en el año 1591. Morquillas no perteneció al grupo mientras perteneció al monasterio de San Juan, mientras que Villayerno se mantuvo en el realengo. En el año 1843 el ayuntamiento de Villayerno incluía el caserío de Morquillas y contaba en total con 233 habitantes. Por aquella época una cerámica generaba varios puestos de trabajo en ambas villas. Durante un milenio Villayerno Morquillas ha permanecido fiel a la condición de villa castellana en su laboriosidad, principalmente agraria. En la actualidad, la población de Villayerno Morquillas ha crecido sensiblemente por las casas de nueva construcción que están dando vitalidad a este pueblo cercano a Burgos.